Когда-то эта готическая церковь была одним из главных приходских храмов Эдинбурга. Приказ об ее строительстве отдал в сороковых годах XVII столетия Чарльз I. Земля была куплена у доктора Уильяма Скотта за 1.000 шотландских фунтов. За осуществление воли монарха взялся королевский каменщик Джон Майлн, большой поклонник итальянского классицизма и голландской готической архитектуры. Церковь освятили в честь Христа на Троне. В XVIII веке, во время прокладки улицы Южный мост, часть Трон Кирк была снесена. В начале XIX века заменили шпиль храма, пострадавший во время пожара. Наряду с храмом святого Джайлса, Трон Кирк играла заметную роль в культурной жизни шотландской столицы. На праздничные службы здесь собирался весь цвет эдинбургского общества. До наших дней сохранился список XVII века, который закрепляет места на церковных скамьях. В документе указано, на каком месте сидел лорд-мэр, какую скамью занимали члены городского совета, сенаторы и члены дворянских семей.
В сентябре 1745 года в протестантской церкви молились католики. Дело в том, что в город вошел Карл Эдуард, или, как звали его в народе, «красавчик принц Чарли» - претендент на Шотландский престол, глава якобитского восстания. Наследника рода Стюартов поддерживали представители горных кланов, среди которых было немало католиков. Быстро без боя взяв столицу, Карл Эдуард приказал провести праздничный молебен в Трон Кирк. Службу вел преподобный Нил Мак Викар. После этого претендент двинулся в Англию, а против него была выслана превосходящая армия под командованием сына короля Георга II. В сражении при Каллодене якобитские войска были разгромлены. Скрывшись от преследователей на острове Скай, «красавчик Чарли» переоделся служанкой и назвался «Бетти Бёрк». На борту французского фрегата принц вернулся на континент, где и прожил до старости. После смерти Карла Эдуарда, не оставившего законных детей, род Стюартов пресекся.
Регулярные службы в Трон Кирк прекратились в 1952 году. Здание было передано на попечение городского совета и закрыто для широкой публики. Со временем интерьеры церкви пришли в упадок.